Thị trấn Cẩm Xuyên đã trải qua nhiều tên gọi và địa giới hành chính khác nhau. Năm 1836, đời Minh Mạnh thứ 17 đã cắt 4 tổng: Lạc Xuyên, Thổ Ngọa, Mỹ Duệ, Vân Tán của huyện Kỳ Hoa lập ra huyện Hoa Xuyên. Năm 1841 vua Thiệu Trị đổi Hoa Xuyên thành Cẩm Xuyên. Đầu năm 1947 các làng Gia Hội, Cẩm Bào, Đồng Cao, Đoài Vân, Trường Nội, Trường Ngoại, Trường Yên, Trung Xá hợp nhất lại thành xã Cẩm Vân. Cuối năm 1948 Cẩm Vân cắt xóm Phượng Trì của làng Cẩm Bào sáp nhập vào xã Cẩm Huy. Tháng 10/1958 xã Cẩm Vân chia thành hai xã Cẩm Tiến và Cẩm Thăng; Xã Cẩm Tiến gồm các làng Gia Hội, Cẩm Bào và Trung Xá. Ngày 17/5/1986 Hội đồng Bộ trưởng (nay là Chính Phủ) ban hành Quyết định số 61- QĐ/HĐBT về việc thành lập thị trấn Cẩm Xuyên. Ngày 19/11/1997 Thủ tướng Chính Phủ ban hành Quyết định số 111/CP về sáp nhập xã Cẩm Tiến vào Thị trấn Cẩm Xuyên.
Vào đầu thế kỷ XIX, các thôn của xã Cẩm Hy thuộc các xã Vân Tán (thôn Hầu Thượng), xã Cẩm Bào (thôn Phượng Trì), xã Thạch Khê Thượng (thôn Hữu Quyền), xã Thạch Khê Trung (thôn Mỹ Lộc và thôn Cát Thiên). Sau năm 1945, thành lập xã Quang Huy trên cơ sở sát nhập địa giới xã Thạch Khê Thượng, Thạch Khê Trung, làng Hầu Thượng (thuộc xã Vân Tán), làng Ngô Xá (thuộc xã Thạch Thành), tách làng Phượng Trì về xã Cẩm Vân, không nằm trong xã Quang Huy. Đến tháng 12/1954, xã Quang Huy chia làm 2 xã Cẩm Huy và Cẩm Quang và đưa làng Phượng Trì thuộc xã Cẩm Vân về xã Cẩm Huy. Lúc này xã Cẩm Huy có 5 thôn thôn: Hữu Quyền, Mỹ Lộc, Phượng Trì, Hầu Thượng, Cát Khánh. Tên xã Cẩm Huy giữ nguyên từ đó, nhưng thôn xóm đã nhiều lần tách nhập, đổi tên. Đến 7/20212, xã Cẩm Huy đã chia thành 7 thôn (từ thôn 1 đến thôn 7).
Ngày 21/11/2019 Ủy ban Thường vụ Quốc hội ban hành Nghị quyết số 819/NQ-UBTVQH về việc sắp xếp đơn vị hành chính cấp xã thuộc tỉnh Hà Tĩnh, theo đó nhập toàn bộ diện tích đất tự nhiên và dân số của xã Cẩm Huy sát nhập vào thị trấn Cẩm Xuyên.
Hiện nay Thị trấn Cẩm Xuyên là trung tâm kinh tế, chính trị, văn hóa của huyện Cẩm Xuyên với tổng diện tích 1.551,97 ha, có 3.964 hộ dân với 13.187 nhân khẩu. Sau nhiều lần sáp nhập hiện tại Thị trấn Cẩm Xuyên có 15 tổ dân phốc, có 0,3 km đường Quốc lộ 1A đi qua, có các nút giao thông quan trọng nối với Quốc lộ 1A như Quốc lộ 8C đi khu du lịch Thiên Cầm, tỉnh lộ 11 đi xã Yên Hòa, đường Phan Đình Giót đi xã Cẩm Quan, đường cứu hộ cứu nạn đi khu du lịch sinh thái Kẻ Gỗ, đường nội thị và có gần 50 cơ quan, đơn vị đóng trên địa bàn.